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sin embargo&#44; tambi&#233;n se han comunicado <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; parapsilosis&#44; C&#46; tropicalis&#44; C&#46; glabrata&#44; C&#46; krusei&#44; C&#46; guilliermondii </span>y<span class="elsevierStyleItalic"> C&#46; dubliniensis</span><span class="elsevierStyleSup">1&#44;2&#44;4</span>&#46; El estado de colonizaci&#243;n de la MB por <span class="elsevierStyleItalic">Candida sp&#46;</span> constituye una condici&#243;n de riesgo para su transformaci&#243;n en candidosis bucal &#40;CB&#41;&#44; tanto en individuos inmunocompetentes como en inmunocomprometidos<span class="elsevierStyleSup">1&#44;5</span>&#46; La CB se debe a la proliferaci&#243;n del hongo en la superficie de la mucosa y puede provenir de la microbiota del mismo paciente en un estado de portador<span class="elsevierStyleSup">4</span>&#46; Su desarrollo se explica por mecanismos del hongo y de las defensas del hu&#233;sped<span class="elsevierStyleSup">3&#44;6</span>&#46; La coexistencia de diferentes especies de <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span> en una infecci&#243;n la hace m&#225;s persistente y dif&#237;cil de tratar<span class="elsevierStyleSup">7&#44;8</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara">En M&#233;xico no existe un registro disponible de casos con enfermedad renal cr&#243;nica &#40;ERC&#41;&#46; Diversos autores han reportado que la diabetes es la causa m&#225;s frecuente de ERC en adultos&#44; su incidencia va en aumento y constituye un problema de salud p&#250;blica<span class="elsevierStyleSup">9-11</span>&#46; El paciente con ERC en di&#225;lisis tiene elevada frecuencia de anemia y desnutrici&#243;n y un deterioro inmunol&#243;gico multifactorial&#44; por lo que se le considera inmunosuprimido<span class="elsevierStyleSup">12&#44;13</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara">En el contexto bucal&#44; se ha reportado que estos pacientes presentan disminuci&#243;n del flujo salival &#40;FS&#41;&#44; xerostom&#237;a y mucosas atr&#243;ficas<span class="elsevierStyleSup">14&#44;15</span>&#44; condiciones que favorecen el desarrollo de CB tanto en pacientes diab&#233;ticos &#40;DM&#41; no complicados como en DM<span class="elsevierStyleSup">16</span> con ERC en di&#225;lisis<span class="elsevierStyleSup">14&#44;15&#44;17</span>&#46; Si bien se han reportado prevalencias de colonizaci&#243;n y de CB en diferentes grupos de pacientes inmunocomprometidos&#44; son escasos los estudios realizados en pacientes en di&#225;lisis&#46; El prop&#243;sito de este estudio fue determinar la prevalencia de distintas especies de <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span> colonizando o infectando la MB de pacientes DM con ERC en di&#225;lisis&#44; compar&#225;ndolas con pacientes no diab&#233;ticos &#40;no DM&#41; con ERC en di&#225;lisis&#44; y analizando algunos posibles factores de riesgo&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">&#160;</span></p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">MATERIAL Y M&#201;TODOS</span></p><p class="elsevierStylePara">&#160;</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">Poblaci&#243;n de estudio</span></p><p class="elsevierStylePara">&#160;</p><p class="elsevierStylePara">Estudio transversal en el que se examinaron pacientes DM y no DM con ERC de la Unidad de Hemodi&#225;lisis del Hospital General de Zona No&#46; 50 del Instituto Mexicano del Seguro Social en San Luis Potos&#237;&#44; M&#233;xico&#59; el estudio fue previamente aprobado por los comit&#233;s de investigaci&#243;n y &#233;tica del hospital&#46; De los expedientes cl&#237;nicos se recabaron datos demogr&#225;ficos&#44; de la enfermedad renal&#44; el tiempo de evoluci&#243;n de la diabetes mellitus &#40;en su caso&#41; y datos de laboratorio cl&#237;nico&#46; A todos los pacientes se les solicit&#243; un consentimiento informado para la toma de las muestras bucales&#46; Se excluyeron pacientes en condici&#243;n cl&#237;nica inestable no aptos para el examen bucal y&#47;o la medici&#243;n del FS&#46; Se eliminaron casos cuando el cultivo se contamin&#243; y no se pudo contactar al paciente para la toma de una nueva muestra&#46; El examen bucal lo realiz&#243; una especialista en Patolog&#237;a y Medicina Bucal&#46; La toma de la muestra para cultivo se realiz&#243; por la ma&#241;ana y al menos dos horas despu&#233;s de haber comido o ingerido l&#237;quidos&#44; y se pregunt&#243; acerca del uso de pr&#243;tesis dentales &#40;PD&#41;&#46; Previo a la toma de muestras para cultivo microbiol&#243;gico se realiz&#243; la medici&#243;n del FS usando la prueba de Schirmer&#44; que consiste en medir la saliva acumulada en el piso de la boca durante cinco minutos utilizando tiras Wathman &#40;de papel filtro graduado milim&#233;tricamente&#41;&#46; Se consider&#243; como disminuci&#243;n del FS cuando la lectura fue &#8804;&#160;2&#44;0 cm<span class="elsevierStyleSup">18</span>&#46; Los criterios cl&#237;nicos para el diagn&#243;stico de CB fueron los de Holmustrup y Ax&#233;ll &#40;candidosis eritematosa&#44; pseudomembranosa o asociada a pr&#243;tesis&#41;<span class="elsevierStyleSup">19</span>&#46; Cuando en el examen bucal se identific&#243; una lesi&#243;n sugestiva de CB&#44; se tom&#243; una citolog&#237;a exfoliativa que fue te&#241;ida con &#225;cido pery&#243;dico de Schiff para confirmar la infecci&#243;n&#46; Se consider&#243; infecci&#243;n cuando hab&#237;a lesi&#243;n cl&#237;nica y la citolog&#237;a exfoliativa fue positiva&#46;</p><p class="elsevierStylePara">&#160;</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">M&#233;todos microbiol&#243;gicos e identificaci&#243;n de especies</span></p><p class="elsevierStylePara">&#160;</p><p class="elsevierStylePara">Para la identificaci&#243;n f&#250;ngica&#44; se tomaron raspados de toda la MB de cada paciente con hisopo est&#233;ril&#44; que fueron codificados para su posterior siembra en placas de agar dextrosa Sabouraud con cloranfenicol y en placas de agar Biggy&#46; La caracterizaci&#243;n de <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span> fue realizada por varios m&#233;todos fenot&#237;picos&#44; que incluyeron cultivos&#44; desarrollo de tubo germinativo en suero humano y perfiles bioqu&#237;micos con galer&#237;as comerciales&#46; Se consider&#243; colonizado &#40;portador sano&#41; al paciente que estaba asintom&#225;tico y libre de lesi&#243;n bucal&#44; con cultivo del raspado de la mucosa positivo para <span class="elsevierStyleItalic">Candida </span><span class="elsevierStyleItalic">sp</span>&#46; Las placas fueron incubadas a 36&#44;5 &#177; 0&#44;5&#160;&#176;C&#44; realizando lecturas de crecimiento a las 24&#44; 48 y 72 horas&#46; Con el cultivo en agar Biggy se hizo una identificaci&#243;n presuntiva de la especie de <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span>&#44; de acuerdo con las caracter&#237;sticas colorim&#233;tricas&#59; adem&#225;s&#44; el uso de este medio permiti&#243; identificar la presencia de dos o m&#225;s especies de <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span> en una misma muestra&#46; Los cultivos positivos a una o m&#225;s especies se resembraron y purificaron en placas de agar glucosado de Sabouraud incub&#225;ndolos a 36&#160;&#176;C &#40;&#177; 1 &#186;C&#41; por dos d&#237;as&#46; Las especies de <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span> fueron identificadas por medio del sistema de asimilaci&#243;n de carbohidratos API 20 C AUX &#40;BioMerieux&#44; Lyon&#44; Francia&#41;&#46;</p><p class="elsevierStylePara">&#160;</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">An&#225;lisis estad&#237;stico</span></p><p class="elsevierStylePara">&#160;</p><p class="elsevierStylePara">Se realiz&#243; un an&#225;lisis descriptivo de las variables demogr&#225;ficas y cl&#237;nicas&#44; edad&#44; g&#233;nero&#44; &#237;ndice de masa corporal&#44; causas de insuficiencia renal cr&#243;nica &#40;IRC&#41; y datos de laboratorio cl&#237;nico&#46; Las comparaciones se hicieron con t de Student y &#967;<span class="elsevierStyleSup">2</span>&#46; La presencia o ausencia de <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span> en la MB se clasific&#243; en una escala ordinal de tres niveles&#58; 1&#41; ausente&#44; 2&#41; portador y 3&#41; presente con candidosis&#46; Los posibles factores de riesgo se investigaron mediante an&#225;lisis de regresi&#243;n log&#237;stica m&#250;ltiple&#44; teniendo como variable dependiente candidosis y como variables independientes sexo&#44; g&#233;nero&#44; datos de ERC y de laboratorio&#44; as&#237; como el uso de PD&#44; con el programa Epi Info versi&#243;n 3&#46;4&#46;3&#44; considerando significativo un valor de p&#160;&#60;&#160;0&#44;05&#46;</p><p class="elsevierStylePara">&#160;</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">RESULTADOS</span></p><p class="elsevierStylePara">&#160;</p><p class="elsevierStylePara">Se estudi&#243; un total de 136 pacientes &#40;56 DM y 80 no DM&#41;&#44; 80 varones y 56 mujeres&#44; con edad promedio de 45&#44;3 &#177; 17&#44;6 &#40;14 a 86&#41; a&#241;os&#46; Ciento veintis&#233;is se manejaban con hemodi&#225;lisis &#40;HD&#41; cr&#243;nica y 10 con di&#225;lisis peritoneal&#44; con un tiempo mediano en tratamiento de 24 &#40;2 a 168&#41; meses&#46; La tabla 1 muestra un an&#225;lisis comparativo de caracter&#237;sticas demogr&#225;ficas&#44; cl&#237;nicas y de resultados de laboratorio de ambos grupos&#46; Veinticuatro pacientes &#40;17&#44;6&#160;&#37;&#41; informaron historia de tabaquismo&#44; sin diferencia entre grupos&#46;</p><p class="elsevierStylePara">&#160;</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">Condiciones bucales</span></p><p class="elsevierStylePara">&#160;</p><p class="elsevierStylePara">La tabla 2 muestra que los pacientes DM tuvieron mayor frecuencia de uso de PD &#40;p&#160;&#61;&#160;0&#44;004&#41;&#44; xerostom&#237;a &#40;p&#160;&#61;&#160;0&#44;018&#41; y disminuci&#243;n del FS &#40;p&#160;&#61;&#160;0&#44;008&#41;&#46; Dieciocho pacientes &#40;13&#44;2&#160;&#37;&#41; usaban PD&#46;</p><p class="elsevierStylePara">La prevalencia de <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span> en la MB era de 43&#44;4&#160;&#37; &#40;59&#47;136&#41;&#58; 53&#44;6&#160;&#37; &#40;30&#47;56&#41; DM y 36&#44;2&#160;&#37; &#40;29&#47;80&#41; no DM &#40;p&#160;&#61;&#160;0&#44;045&#41;&#46; En cuanto a las especies de <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span>&#44;<span class="elsevierStyleItalic"> </span>no se observ&#243; diferencia entre DM y no DM&#46; La tabla 3 muestra la frecuencia por especies <span class="elsevierStyleItalic">de Candida</span> del total de aislados positivos y los casos con dos o m&#225;s especies en el mismo paciente&#46; Las frecuencias por especies del total de aislados positivos &#40;71&#41; fueron&#58; <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; albicans</span> 44 &#40;74&#44;6&#160;&#37;&#41;&#44; <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; glabrata</span> 13 &#40;22&#44;0&#160;&#37;&#41;&#44; <span class="elsevierStyleItalic">C&#46;</span><span class="elsevierStyleItalic">tropicalis</span> 9 &#40;15&#44;2&#160;&#37;&#41;&#44; <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; parapsilosis</span> 2 &#40;3&#44;4&#160;&#37;<span class="elsevierStyleItalic">&#41;</span>&#44;<span class="elsevierStyleItalic"> C&#46; kefyr</span> 2 &#40;3&#44;4&#160;&#37;&#41; y <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; famata</span> 1 &#40;1&#44;7&#160;&#37;&#41;&#46; Once pacientes &#40;8&#44;1&#160;&#37;&#41; tuvieron m&#225;s de una especie de <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span>&#59; un caso con <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; albicans&#47;C&#46; glabrata&#47;C&#46; tropicalis</span>&#44; 5<span class="elsevierStyleItalic"> </span>casos con <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; albicans&#47;C&#46; glabrata&#44;</span> 3 casos con<span class="elsevierStyleItalic"> C&#46; albicans&#47;C&#46; tropicalis&#44; </span>uno con<span class="elsevierStyleItalic"> C&#46; glabrata&#47;C&#46; tropicalis </span>y<span class="elsevierStyleItalic"> </span>uno con <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; glabrata&#47;C&#46; parapsilosis</span>&#46;&#160;</p><p class="elsevierStylePara">Se observ&#243; CB en el 16&#44;9&#160;&#37; &#40;23&#47;136&#41; del grupo total&#44; 23&#44;2&#160;&#37; &#40;13&#47;56&#41; de los DM-IRC y 12&#44;5&#160;&#37; &#40;10&#47;80&#41; de los no DM<span class="elsevierStyleItalic"> </span>&#40;p&#160;&#61;&#160;0&#44;101&#41;&#46; De los 18 portadores de PD&#44; 55&#44;6&#160;&#37; &#40;10&#47;18&#41; tuvieron CB asociada a pr&#243;tesis&#44; 61&#44;5&#160;&#37; &#40;8&#47;13&#41; DM y 40&#160;&#37; &#40;2&#47;5&#41; no DM &#40;p&#160;&#61;&#160;0&#44;608&#44; PE Fisher&#41;&#46; En relaci&#243;n con el tipo cl&#237;nico&#44; 19 pacientes &#40;82&#44;6&#160;&#37;&#41; presentaban el tipo eritematoso en el dorso de la lengua y un caso tuvo simult&#225;neamente candidosis eritematosa&#44; pseudomembranosa y asociada a PD&#46; Las especies de <span class="elsevierStyleItalic">Candida </span>identificadas en los casos con candidosis fueron <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; albicans</span> 17 &#40;73&#44;9&#160;&#37;&#41;&#44; <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; tropicalis </span>7 &#40;30&#44;4&#160;&#37;&#41;&#44; <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; glabrata </span>4 &#40;17&#44;4&#160;&#37;&#41; y <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; kefy</span>r 1 &#40;4&#44;3&#160;&#37;&#41;&#46; En los 36 casos sin candidosis se identific&#243;&#58; <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; albicans</span> 27 &#40;75&#44;0&#160;&#37;&#41;&#44; <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; glabrata</span> 9 &#40;25&#44;0&#160;&#37;&#41;&#44; <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; parapsilosis</span> 2 &#40;5&#44;6&#160;&#37;&#41;&#44; <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; tropicalis</span> 2 &#40;5&#44;6&#160;&#37;&#41;&#44; <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; kefyr</span> 1 &#40;2&#44;8&#160;&#37;&#41; y <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; famata</span> 1 &#40;2&#44;8&#160;&#37;&#41;&#46; No se observ&#243; diferencia entre grupos &#40;con y sin candidosis&#41; en la prevalencia de <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; albicans</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara">La tabla 4 muestra el an&#225;lisis final de regresi&#243;n log&#237;stica m&#250;ltiple&#44; despu&#233;s de descartar las variables que mostraron valores de p&#160;&#62;&#160;0&#44;50 en an&#225;lisis previos&#46; Se demostr&#243; aumento del riesgo relativo de la presencia de <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span> en la MB &#40;con o sin candidosis&#41; en aquellos pacientes que utilizan PD &#40;p&#160;&#61;&#160;0&#44;006&#41;&#44; con xerostom&#237;a &#40;p&#160;&#61;&#160;0&#44;001&#41; y con valores de alb&#250;mina s&#233;rica bajos &#40;p&#160;&#61;&#160;0&#44;044&#41; &#40;esta &#250;ltima fue de 3&#44;6&#160;&#177;&#160;0&#44;6 g&#47;dl en casos con candidosis&#44; de 3&#44;8&#160;&#177;&#160;0&#44;8 g&#47;dl en casos de portadores y de 4&#44;1&#160;&#177;&#160;0&#44;6 g&#47;dl en casos no colonizados&#41;&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">&#160;</span></p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">DISCUSI&#211;N</span></p><p class="elsevierStylePara">&#160;</p><p class="elsevierStylePara">Nuestros resultados demostraron que la presencia de <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span> en la MB&#44; colonizando o infectando&#44; estuvo relacionada con el uso de PD&#44; xerostom&#237;a y alb&#250;mina s&#233;rica baja&#46;</p><p class="elsevierStylePara">La colonizaci&#243;n por <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span><span class="elsevierStyleItalic">sp</span>&#46; en las mucosas constituye una condici&#243;n de riesgo para su transformaci&#243;n en infecciones superficiales como CB&#44; y otras de mayor importancia&#44; las invasivas&#44; especialmente en el paciente inmunocomprometido<span class="elsevierStyleSup">5&#44;17&#44;20</span>&#46; La coexistencia de diferentes especies de <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span> en una infecci&#243;n la hace m&#225;s persistente y dif&#237;cil de tratar<span class="elsevierStyleSup">8&#44;21</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara">La colonizaci&#243;n por <span class="elsevierStyleItalic">Candida sp&#46;</span> se present&#243; en el 43&#44;4&#160;&#37;&#44; prevalencia semejante a la reportada de 39&#160;&#37; en un estudio similar al presente en pacientes con ERC<span class="elsevierStyleSup">22</span>&#46; Otros autores han reportado frecuencias de 46&#160;&#37;<span class="elsevierStyleSup">23</span> en pacientes portadores de PD con HD&#44; o 51&#44;2&#160;&#37;&#44; en donde lo que se investig&#243; fue la microbiota-bucal de pacientes en HD<span class="elsevierStyleSup">24</span>&#46; La frecuencia observada en el presente estudio es menor a la reportada en otros grupos de pacientes inmunocomprometidos&#44; con neoplasias de cabeza y cuello 56&#44;8&#160;&#37;<span class="elsevierStyleSup">25</span>&#44; trasplantados de &#243;rganos s&#243;lidos 57&#160;&#37;<span class="elsevierStyleSup">8</span>&#44; enfermos con infecci&#243;n por virus de la inmunodeficiencia humana &#40;VIH&#41;&#47;sida 66&#44;7&#160;&#37;<span class="elsevierStyleSup">26</span>&#44; al final del tratamiento de radioterapia por c&#225;ncer bucal 69&#160;&#37;<span class="elsevierStyleSup">27</span> y diabetes mellitus tipo 2 con 77&#160;&#37;<span class="elsevierStyleSup">21</span>&#46; Lo anterior puede explicarse debido a que en cada grupo estudiado intervienen importantes factores locales&#44; como la disminuci&#243;n severa de FS por radioterapia&#44; sist&#233;micos como el uso de medicamentos inmunosupresores&#44; antineopl&#225;sicos que producen xerostom&#237;a o inmunosupresi&#243;n por la enfermedad de base&#46; El paciente con ERC&#44; a pesar de la conocida disminuci&#243;n de las funciones de los monocitos y deterioro sist&#233;mico e hiposalivaci&#243;n&#44; no se encuentra en promedio tan severamente inmunosuprimido como esos otros pacientes<span class="elsevierStyleSup">12&#44;27-29</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleItalic">Candida albicans </span>fue la especie predominante&#44; sin diferencia entre grupos &#40;p&#160;&#61;&#160;0&#44;148&#41;&#44; con un 74&#44;6&#160;&#37;&#46; Esta especie es la m&#225;s prevalente tanto en individuos sanos<span class="elsevierStyleSup">2</span> como con compromiso sist&#233;mico<span class="elsevierStyleSup">7&#44;8&#44;22-25</span>&#46; Sus frecuencias var&#237;an de acuerdo con el grupo estudiado&#44; incluyendo pacientes en di&#225;lisis de 51&#44;7&#160;&#37; a 63&#160;&#37;<span class="elsevierStyleSup">22&#44;23</span>&#44; con trasplante renal 44&#160;&#37;<span class="elsevierStyleSup">8&#44;30</span>&#44; c&#225;ncer de cabeza y cuello 74&#160;&#37;<span class="elsevierStyleSup">25</span>&#44; infecci&#243;n por VIH&#47;sida 60&#44;7&#160;&#37; a 83&#44;5&#160;&#37;<span class="elsevierStyleSup">7&#44;26</span>&#44; y en pacientes DM con 68&#44;9&#160;&#37; a 86&#44;5&#160;&#37;<span class="elsevierStyleSup">21&#44;31</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleItalic">C&#46; glabrata</span> fue la segunda especie de <span class="elsevierStyleItalic">Candida </span>en frecuencia<span class="elsevierStyleItalic">&#44;</span> similar a lo observado en otro estudio en pacientes con di&#225;lisis cr&#243;nica<span class="elsevierStyleSup">22</span>&#46; En nuestro estudio&#44; 8 pacientes presentaron simult&#225;neamente <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; glabrata</span> y otra especie&#44; 4 de ellos<span class="elsevierStyleItalic"> </span>sin CB&#46; Esta colonizaci&#243;n mixta puede se&#241;alar un estado de riesgo para desarrollar infecciones m&#225;s severas&#46; Se ha demostrado a<span class="elsevierStyleItalic"> C&#46; glabrata</span> como la segunda especie m&#225;s aislada despu&#233;s de <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; albicans</span> en pacientes con ERC y trasplante renal<span class="elsevierStyleSup">8&#44;22</span>&#44; c&#225;ncer de cabeza y cuello y neoplasias hematol&#243;gicas<span class="elsevierStyleSup">25</span>&#46; Se ha identificado a <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; glabrata</span> como una especie oportunista que en condiciones de inmunosupresi&#243;n severa se asocia a infecciones nosocomiales&#44; a la permanencia por largo tiempo de cat&#233;teres intravenosos&#44; al uso profil&#225;ctico de antimic&#243;ticos &#40;especialmente fluconazol&#41;&#44; as&#237; como al uso cr&#243;nico de PD<span class="elsevierStyleSup">32</span>&#46; Esta especie puede causar candidosis orofar&#237;ngea severa&#44; de dif&#237;cil tratamiento por ser menos susceptible a fluconazol e itraconazol de manera innata&#44; y con cifras de mortalidad m&#225;s elevadas cuando produce candidemia<span class="elsevierStyleSup">33-35</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara">La CB es la infecci&#243;n f&#250;ngica oportunista m&#225;s reportada en pacientes con ERC&#44; con frecuencias que var&#237;an del 5&#44;7&#160;&#37; al 32&#160;&#37;<span class="elsevierStyleSup">15&#44;17</span>&#46; En este estudio se present&#243; CB en el 17&#160;&#37;&#46; El tipo eritematoso fue el m&#225;s observado&#44; 83&#160;&#37;&#44; y la xerostom&#237;a fue un factor de riesgo importante&#46; En todos los casos se present&#243; en el dorso de la lengua&#44; sin diferencia entre DM y no DM&#46; Esta prevalencia es similar a la reportada previamente por nosotros en pacientes con ERC con HD<span class="elsevierStyleSup">15</span>&#44; lo que sugiere que las caracter&#237;sticas de nuestra poblaci&#243;n estudiada son similares en cuanto al estado sist&#233;mico&#46; Otro factor asociado a CB es la disminuci&#243;n del FS&#44; que conlleva p&#233;rdida de la funci&#243;n de defensa de la saliva<span class="elsevierStyleSup">14&#44;15</span>&#46; En este estudio&#44; los pacientes DM demostraron menor FS y mayor frecuencia de xerostom&#237;a&#44; pero solo la xerostom&#237;a se asoci&#243; a CB&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Este estudio confirm&#243; que el uso de PD es un factor de riesgo de colonizaci&#243;n e infecci&#243;n por <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span>&#44; como lo muestra la alta <span class="elsevierStyleItalic">odds ratio</span> de 25&#44;6 observada&#44; pues en el 83&#160;&#37; de los pacientes que usaban pr&#243;tesis fue aislada <span class="elsevierStyleItalic">Candida&#46; </span>El uso de PD constituye un factor de riesgo para la colonizaci&#243;n y&#47;o infecci&#243;n por <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span> en la MB y se debe a la falta de cuidados higi&#233;nicos y al uso del aparato por muchos a&#241;os<span class="elsevierStyleSup">5&#44;23&#44;24&#44;32</span>&#46; Los pacientes DM con HD tienen mayor frecuencia de p&#233;rdida de dientes&#44; por lo que es habitual el uso de estos aparatos dentales<span class="elsevierStyleSup">36</span>&#46; Por otro lado&#44; se ha confirmado que la capacidad de adherencia del hongo a los pol&#237;meros inertes&#44; como las resinas acr&#237;licas&#44; convierte a estos en reservorio&#44; favoreciendo la colonizaci&#243;n y&#47;o infecci&#243;n<span class="elsevierStyleSup">3&#44;5&#44;32</span>&#46; Otros autores encontraron asociaci&#243;n entre la densidad de colonizaci&#243;n por el hongo y el tiempo de evoluci&#243;n de la enfermedad renal&#44; pero no del tratamiento dial&#237;tico<span class="elsevierStyleSup">23&#44;37</span>&#44; posiblemente debido al deterioro progresivo ocasionado por la enfermedad&#46;</p><p class="elsevierStylePara">El paciente con ERC en di&#225;lisis tiene una alta frecuencia de alteraciones nutricionales&#44; inmunol&#243;gicas&#44; psicol&#243;gicas&#44; as&#237; como de procedimientos invasivos y tratamientos antimicrobianos&#44; que se sabe contribuyen a la presencia de una mayor cantidad de colonias de levaduras<span class="elsevierStyleSup">12&#44;13&#44;29</span>&#46; Su tratamiento con di&#225;lisis peritoneal o HD requiere de la instalaci&#243;n de cat&#233;teres peritoneales o venosos centrales&#44; que&#44; como ya se mencion&#243;&#44; son factores de riesgo de infecciones invasivas<span class="elsevierStyleSup">38-40</span>&#46; En este sentido&#44; la colonizaci&#243;n y&#47;o infecci&#243;n por <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span> en diferentes sitios anat&#243;micos&#44; incluyendo la mucosa orofar&#237;ngea&#44; eleva el riesgo de candidemia&#44; a trav&#233;s de distintos mecanismos<span class="elsevierStyleSup">17&#44;28&#44;41</span>&#46; La implicaci&#243;n de este factor de riesgo en el paciente con ERC con di&#225;lisis ha sido poco documentada&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Adicionalmente&#44; se ha descrito la diabetes mellitus como factor para la colonizaci&#243;n de la MB por <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span><span class="elsevierStyleSup">21&#44;31</span>&#46; Sin embargo&#44; en el an&#225;lisis de regresi&#243;n log&#237;stica m&#250;ltiple de este estudio result&#243; descartada como factor de riesgo independiente tanto para colonizaci&#243;n como para CB&#46; Una posible explicaci&#243;n ser&#237;a que el paciente con ERC en di&#225;lisis puede encontrarse deteriorado y con presencia de otros factores de riesgo sist&#233;mico y locales que toman mayor importancia relativa&#46; El g&#233;nero femenino se observ&#243; asociado solo en forma marginal a la presencia de <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span> en la MB&#44; a diferencia de lo reportado por otros autores<span class="elsevierStyleSup">31&#44;42</span>&#46; Notablemente&#44; se encontr&#243; asociaci&#243;n independiente entre la presencia de <span class="elsevierStyleItalic">Candida </span>colonizando y&#47;o infectando la MB y la alb&#250;mina s&#233;rica baja&#44; lo que apoya la noci&#243;n de la hipoalbuminemia como reflejo de deterioro sist&#233;mico&#44; con menor capacidad de defensa frente al microorganismo&#46; Si bien se ha reportado previamente asociaci&#243;n de alb&#250;mina baja con sexo femenino y diabetes en pacientes con ERC y di&#225;lisis cr&#243;nica&#44; especialmente en la modalidad peritoneal<span class="elsevierStyleSup">13</span> &#40;donde se interpreta como reactante de fase aguda de comportamiento negativo&#41;<span class="elsevierStyleSup">43</span>&#44; nuestro trabajo no confirma esta asociaci&#243;n&#44; posiblemente por el papel de la alb&#250;mina como marcador sobre todo del estado nutricional en el paciente con HD&#46;</p><p class="elsevierStylePara">&#160;</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">CONCLUSIONES</span></p><p class="elsevierStylePara">&#160;</p><p class="elsevierStylePara">La relevancia de este estudio fue la identificaci&#243;n de la frecuencia de colonizaci&#243;n y de infecci&#243;n por <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span> en los pacientes con ERC en di&#225;lisis&#44; ya que son pocos los estudios realizados en este grupo de pacientes&#44; que en M&#233;xico representan altos &#237;ndices de morbimortalidad&#46; Los pacientes DM presentaron mayor disminuci&#243;n de FS &#40;hiposalivaci&#243;n&#41;&#44; xerostom&#237;a y alb&#250;mina s&#233;rica baja&#44; siendo este &#250;ltimo un factor de riesgo no descrito previamente para la presencia de <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span> en la MB en estos pacientes&#46; La diversidad encontrada de especies de <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span>&#44; incluso algunas de alta patogenicidad&#44; como <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; glabrata </span>y<span class="elsevierStyleItalic"> C&#46; tropicalis</span>&#44; podr&#237;a constituir una alerta en el tratamiento de estos pacientes&#44; ya que algunas de ellas se han reportado en infecciones severas relacionadas con el cat&#233;ter de di&#225;lisis&#46;</p><p class="elsevierStylePara">&#160;</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">Conflictos de inter&#233;s</span></p><p class="elsevierStylePara">&#160;</p><p class="elsevierStylePara">Los autores declaran que no tienen conflictos de inter&#233;s potenciales relacionados con los contenidos de este art&#237;culo&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><a href="grande&#47;11790&#95;19904&#95;49786&#95;es&#95;11790&#95;t1&#46;jpg" class="elsevierStyleCrossRefs"><img src="11790_19904_49786_es_11790_t1.jpg" alt="Datos demogr&#225;ficos y cl&#237;nicos en pacientes diab&#233;ticos y no diab&#233;ticos con enfermedad renal cr&#243;nica y di&#225;lisis cr&#243;nica"></img></a></p><p class="elsevierStylePara">Tabla 1&#46; Datos demogr&#225;ficos y cl&#237;nicos en pacientes diab&#233;ticos y no diab&#233;ticos con enfermedad renal cr&#243;nica y di&#225;lisis cr&#243;nica</p><p class="elsevierStylePara"><a href="grande&#47;11790&#95;19904&#95;49789&#95;es&#95;11790&#95;t2&#46;jpg" class="elsevierStyleCrossRefs"><img src="11790_19904_49789_es_11790_t2.jpg" alt="Caracter&#237;sticas bucales y candidosis en 136 pacientes con enfermedad renal cr&#243;nica con di&#225;lisis"></img></a></p><p class="elsevierStylePara">Tabla 2&#46; Caracter&#237;sticas bucales y candidosis en 136 pacientes con enfermedad renal cr&#243;nica con di&#225;lisis</p><p class="elsevierStylePara"><a href="grande&#47;11790&#95;19904&#95;49792&#95;es&#95;11790&#95;t3&#46;jpg" class="elsevierStyleCrossRefs"><img src="11790_19904_49792_es_11790_t3.jpg" alt="Distribuci&#243;n de especies de Candida en la mucosa bucal de pacientes diab&#233;ticos y no diab&#233;ticos en di&#225;lisis cr&#243;nica"></img></a></p><p class="elsevierStylePara">Tabla 3&#46; Distribuci&#243;n de especies de Candida en la mucosa bucal de pacientes diab&#233;ticos y no diab&#233;ticos en di&#225;lisis cr&#243;nica</p><p class="elsevierStylePara"><a href="grande&#47;11790&#95;19904&#95;49793&#95;es&#95;11790&#95;t4&#46;jpg" class="elsevierStyleCrossRefs"><img src="11790_19904_49793_es_11790_t4.jpg" alt="Factores de riesgo para presencia de Candida &#40;con o sin candidosis&#41;&#44; en pacientes diab&#233;ticos y no diab&#233;ticos con di&#225;lisis cr&#243;nica"></img></a></p><p class="elsevierStylePara">Tabla 4&#46; Factores de riesgo para presencia de Candida &#40;con o sin candidosis&#41;&#44; en pacientes diab&#233;ticos y no diab&#233;ticos con di&#225;lisis cr&#243;nica</p>"
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Vol. 33. Núm. 6.noviembre 2013
Páginas 751-868
Vol. 33. Núm. 6.noviembre 2013
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Colonización e infección bucal por Candida sp. en pacientes diabéticos y no diabéticos con enfermedad renal crónica en diálisis
Oral colonisation and infection by Candida sp. in diabetic and non-diabetic patients with chronic kidney disease on dialysis
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Estela de la Rosa Garcíaa, Estela de la Rosa-Garcíaa, Mónica Miramontes Zapatab, Mónica Miramontes-Zapatac, Luis-Octavio Sanchez-Vargasd, Luis O. Sánchez-Vargase, Arnoldo Mondragón Padillaf, Arnoldo Mondragón-Padillag
a Especialización y Maestría en Patología y Medicina Bucal, Departamento de Atención a la Salud, Universidad Autónoma Metropolitana Xochimilco, Ciudad de México, Distrito Federal, México,
b Servicio de Laboratorio Clínico, Hospital General de Zona No 50 del Instituto Mexicano del Seguro Social de la Ciudad de San Luis Potosí., San Luis Potosí, San Luis Potosí, México,
c Servicio de Laboratorio Clínico, Hospital General de Zona No 50 del Instituto Mexicano del Seguro Social de la Ciudad de San Luis Potosí, México,
d Laboratorio de Bioquímica, Microbiología y Patología Bucal., Facultad de Estomatología de la Universidad Autónoma de San Luis Potosí., San Luis Potosí, San Luis Potosí, México,
e Laboratorio de Bioquímica, Microbiología y Patología Bucal, Facultad de Estomatología de la Universidad Autónoma de San Luis Potosí, México,
f Servicio de Nefrología, Hospital General de Zona No 50 del Instituto Mexicano del Seguro Social de la Ciudad de San Luis Potosí., San Luis Potosí, San Luis Potosí, México,
g Servicio de Nefrología, Hospital General de Zona No 50 del Instituto Mexicano del Seguro Social de la Ciudad de San Luis Potosí, México,
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Introducción: La candidosis bucal (CB) es una infección oportunista frecuente en el paciente inmunocomprometido y algunas veces es importante conocer la especie para el tratamiento. Objetivo: Determinar la prevalencia de distintas especies de Candida colonizando o infectando la mucosa bucal (MB) de pacientes diabéticos (DM) y no diabéticos (no DM) con enfermedad renal crónica, comparando ambos grupos y explorando algunos posibles factores de riesgo. Metodología: Se examinó a 56 pacientes DM y 80 no DM con diálisis crónica. Se tomaron muestras de la MB y se sembraron en agar placas dextrosa Sabouraud. La especie se identificó con galerías API®. La CB se confirmó con citología exfoliativa. Las asociaciones se investigaron con χ2, Prueva exacta (PE) de Fisher y regresión logística múltiple. Resultados: La prevalencia de Candida fue del 43,4 %: 53,6 % DM y 36,2 % no DM (p = 0,045). Las especies fueron C. albicans 74,6 %, C. glabrata 22,0 %, C. tropicalis 15,2 %, C. parapsilosis 3,4 %, C. kefyr 3,4 % y C. famata 1,7 % sin diferencia entre grupos. Los DM tuvieron mayor frecuencia de xerostomía (p = 0,002), flujo salival bajo (p = 0,008) y albúmina sérica más baja (p = 0,018). Tuvieron CB 16,9 %, 23,2 % DM frente a 12,5 % no DM (p = 0,101). Se asociaron a presencia de Candida en la MB: uso de prótesis (odds ratio [OR] 25,6, límite de confianza [LC] 95 % 2,5 a 253, p = 0,001), xerostomía (OR 9,6, LC 95 % 2,4 a 38,1, p = 0,001) y bajos valores de albúmina sérica (OR 0,41, LC 95 % 0,22 a 0,98, p = 0,044). Conclusiones: La presencia de Candida sp. en la MB se asoció a prótesis dental, xerostomía y albúmina sérica baja. 

Palabras clave:
Hemodiálisis
Palabras clave:
Enfermedad renal crónica
Palabras clave:
Albúmina sérica
Palabras clave:
Diabetes mellitus
Palabras clave:
Candida glabrata
Palabras clave:
Candida albicans

Introduction: Oral candidiasis (OC) is a common opportunistic infection in immunocompromised patients. Species identification is sometimes important for treatment. Objective: to determine the prevalence of different Candida species colonising or infecting the oral mucosa (OM) of diabetic (DM) and non-diabetic (non-DM) chronic kidney disease patients, comparing both groups and exploring potential risk factors. Methods: 56 DM and 80 non-DM patients on chronic dialysis were examined. OM swabs were cultured on Sabouraud dextrose agar plates. Candida species were identified with API® galleries. OC was confirmed by exfoliative cytology. Statistical associations were analysed using χ2, Fisher’s exact test (ET), and multiple logistic regression. Results: Candida prevalence was 43.4%: 53.6% DM and 36.3% non-DM, (p=.045). The species identified were C. albicans 74.6%, C. glabrata 22.0%, C. tropicalis 15.2%, C. parapsilosis 3.4 %, C. kefyr 3.4% and C. famata 1.7% without difference between groups. DM patients had a higher xerostomia prevalence (p=.002) and lower salivary flow (p=.008) and lower serum albumin (p=.018). 16.9% of patients had OC, 23.2% DM compared with 12.5% non-DM, (p=.101). The following were associated with the presence of Candida in the OM: the use of dental prostheses (odds ratio [OR] 25.6, 95% confidence interval [CI] 2.5 to 253, P=.001), xerostomia (OR 9.6, 95% CI 2.4 to 38.1, P=.001) and low serum albumin values (OR 0.41, 95% CI 0.22 to 0.98, P=.044). Conclusions: The presence of Candida sp. in the OM was associated with dental prostheses, xerostomia and low serum albumin.

Keywords:
Haemodialysis
Keywords:
Chronic kidney disease
Keywords:
Serum albumin
Keywords:
Diabetes mellitus
Keywords:
Candida glabrata
Keywords:
Candida albicans
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INTRODUCCIÓN

 

Los hongos del género Candida son un grupo de levaduras ubicuas con comportamiento oportunista, que forman parte de la microbiota de la mucosa bucal (MB), y el tracto gastrointestinal y genital femenino, a los que puede colonizar en un tercio de la población en general1,2. Los factores de riesgo para la colonización incluyen las particularidades del hongo, especialmente sus mecanismos de adhesión a las células epiteliales, así como factores locales de la MB y la condición sistémica del huésped, por ejemplo, diabetes mellitus o inmunosupresión de distintas causas1,3. Candida albicans es la especie más prevalente en el estado de colonización de la MB de individuos sanos e inmunocomprometidos; sin embargo, también se han comunicado C. parapsilosis, C. tropicalis, C. glabrata, C. krusei, C. guilliermondii y C. dubliniensis1,2,4. El estado de colonización de la MB por Candida sp. constituye una condición de riesgo para su transformación en candidosis bucal (CB), tanto en individuos inmunocompetentes como en inmunocomprometidos1,5. La CB se debe a la proliferación del hongo en la superficie de la mucosa y puede provenir de la microbiota del mismo paciente en un estado de portador4. Su desarrollo se explica por mecanismos del hongo y de las defensas del huésped3,6. La coexistencia de diferentes especies de Candida en una infección la hace más persistente y difícil de tratar7,8.

En México no existe un registro disponible de casos con enfermedad renal crónica (ERC). Diversos autores han reportado que la diabetes es la causa más frecuente de ERC en adultos, su incidencia va en aumento y constituye un problema de salud pública9-11. El paciente con ERC en diálisis tiene elevada frecuencia de anemia y desnutrición y un deterioro inmunológico multifactorial, por lo que se le considera inmunosuprimido12,13.

En el contexto bucal, se ha reportado que estos pacientes presentan disminución del flujo salival (FS), xerostomía y mucosas atróficas14,15, condiciones que favorecen el desarrollo de CB tanto en pacientes diabéticos (DM) no complicados como en DM16 con ERC en diálisis14,15,17. Si bien se han reportado prevalencias de colonización y de CB en diferentes grupos de pacientes inmunocomprometidos, son escasos los estudios realizados en pacientes en diálisis. El propósito de este estudio fue determinar la prevalencia de distintas especies de Candida colonizando o infectando la MB de pacientes DM con ERC en diálisis, comparándolas con pacientes no diabéticos (no DM) con ERC en diálisis, y analizando algunos posibles factores de riesgo.

 

MATERIAL Y MÉTODOS

 

Población de estudio

 

Estudio transversal en el que se examinaron pacientes DM y no DM con ERC de la Unidad de Hemodiálisis del Hospital General de Zona No. 50 del Instituto Mexicano del Seguro Social en San Luis Potosí, México; el estudio fue previamente aprobado por los comités de investigación y ética del hospital. De los expedientes clínicos se recabaron datos demográficos, de la enfermedad renal, el tiempo de evolución de la diabetes mellitus (en su caso) y datos de laboratorio clínico. A todos los pacientes se les solicitó un consentimiento informado para la toma de las muestras bucales. Se excluyeron pacientes en condición clínica inestable no aptos para el examen bucal y/o la medición del FS. Se eliminaron casos cuando el cultivo se contaminó y no se pudo contactar al paciente para la toma de una nueva muestra. El examen bucal lo realizó una especialista en Patología y Medicina Bucal. La toma de la muestra para cultivo se realizó por la mañana y al menos dos horas después de haber comido o ingerido líquidos, y se preguntó acerca del uso de prótesis dentales (PD). Previo a la toma de muestras para cultivo microbiológico se realizó la medición del FS usando la prueba de Schirmer, que consiste en medir la saliva acumulada en el piso de la boca durante cinco minutos utilizando tiras Wathman (de papel filtro graduado milimétricamente). Se consideró como disminución del FS cuando la lectura fue ≤ 2,0 cm18. Los criterios clínicos para el diagnóstico de CB fueron los de Holmustrup y Axéll (candidosis eritematosa, pseudomembranosa o asociada a prótesis)19. Cuando en el examen bucal se identificó una lesión sugestiva de CB, se tomó una citología exfoliativa que fue teñida con ácido peryódico de Schiff para confirmar la infección. Se consideró infección cuando había lesión clínica y la citología exfoliativa fue positiva.

 

Métodos microbiológicos e identificación de especies

 

Para la identificación fúngica, se tomaron raspados de toda la MB de cada paciente con hisopo estéril, que fueron codificados para su posterior siembra en placas de agar dextrosa Sabouraud con cloranfenicol y en placas de agar Biggy. La caracterización de Candida fue realizada por varios métodos fenotípicos, que incluyeron cultivos, desarrollo de tubo germinativo en suero humano y perfiles bioquímicos con galerías comerciales. Se consideró colonizado (portador sano) al paciente que estaba asintomático y libre de lesión bucal, con cultivo del raspado de la mucosa positivo para Candida sp. Las placas fueron incubadas a 36,5 ± 0,5 °C, realizando lecturas de crecimiento a las 24, 48 y 72 horas. Con el cultivo en agar Biggy se hizo una identificación presuntiva de la especie de Candida, de acuerdo con las características colorimétricas; además, el uso de este medio permitió identificar la presencia de dos o más especies de Candida en una misma muestra. Los cultivos positivos a una o más especies se resembraron y purificaron en placas de agar glucosado de Sabouraud incubándolos a 36 °C (± 1 ºC) por dos días. Las especies de Candida fueron identificadas por medio del sistema de asimilación de carbohidratos API 20 C AUX (BioMerieux, Lyon, Francia).

 

Análisis estadístico

 

Se realizó un análisis descriptivo de las variables demográficas y clínicas, edad, género, índice de masa corporal, causas de insuficiencia renal crónica (IRC) y datos de laboratorio clínico. Las comparaciones se hicieron con t de Student y χ2. La presencia o ausencia de Candida en la MB se clasificó en una escala ordinal de tres niveles: 1) ausente, 2) portador y 3) presente con candidosis. Los posibles factores de riesgo se investigaron mediante análisis de regresión logística múltiple, teniendo como variable dependiente candidosis y como variables independientes sexo, género, datos de ERC y de laboratorio, así como el uso de PD, con el programa Epi Info versión 3.4.3, considerando significativo un valor de p < 0,05.

 

RESULTADOS

 

Se estudió un total de 136 pacientes (56 DM y 80 no DM), 80 varones y 56 mujeres, con edad promedio de 45,3 ± 17,6 (14 a 86) años. Ciento veintiséis se manejaban con hemodiálisis (HD) crónica y 10 con diálisis peritoneal, con un tiempo mediano en tratamiento de 24 (2 a 168) meses. La tabla 1 muestra un análisis comparativo de características demográficas, clínicas y de resultados de laboratorio de ambos grupos. Veinticuatro pacientes (17,6 %) informaron historia de tabaquismo, sin diferencia entre grupos.

 

Condiciones bucales

 

La tabla 2 muestra que los pacientes DM tuvieron mayor frecuencia de uso de PD (p = 0,004), xerostomía (p = 0,018) y disminución del FS (p = 0,008). Dieciocho pacientes (13,2 %) usaban PD.

La prevalencia de Candida en la MB era de 43,4 % (59/136): 53,6 % (30/56) DM y 36,2 % (29/80) no DM (p = 0,045). En cuanto a las especies de Candida, no se observó diferencia entre DM y no DM. La tabla 3 muestra la frecuencia por especies de Candida del total de aislados positivos y los casos con dos o más especies en el mismo paciente. Las frecuencias por especies del total de aislados positivos (71) fueron: C. albicans 44 (74,6 %), C. glabrata 13 (22,0 %), C.tropicalis 9 (15,2 %), C. parapsilosis 2 (3,4 %), C. kefyr 2 (3,4 %) y C. famata 1 (1,7 %). Once pacientes (8,1 %) tuvieron más de una especie de Candida; un caso con C. albicans/C. glabrata/C. tropicalis, 5 casos con C. albicans/C. glabrata, 3 casos con C. albicans/C. tropicalis, uno con C. glabrata/C. tropicalis y uno con C. glabrata/C. parapsilosis

Se observó CB en el 16,9 % (23/136) del grupo total, 23,2 % (13/56) de los DM-IRC y 12,5 % (10/80) de los no DM (p = 0,101). De los 18 portadores de PD, 55,6 % (10/18) tuvieron CB asociada a prótesis, 61,5 % (8/13) DM y 40 % (2/5) no DM (p = 0,608, PE Fisher). En relación con el tipo clínico, 19 pacientes (82,6 %) presentaban el tipo eritematoso en el dorso de la lengua y un caso tuvo simultáneamente candidosis eritematosa, pseudomembranosa y asociada a PD. Las especies de Candida identificadas en los casos con candidosis fueron C. albicans 17 (73,9 %), C. tropicalis 7 (30,4 %), C. glabrata 4 (17,4 %) y C. kefyr 1 (4,3 %). En los 36 casos sin candidosis se identificó: C. albicans 27 (75,0 %), C. glabrata 9 (25,0 %), C. parapsilosis 2 (5,6 %), C. tropicalis 2 (5,6 %), C. kefyr 1 (2,8 %) y C. famata 1 (2,8 %). No se observó diferencia entre grupos (con y sin candidosis) en la prevalencia de C. albicans.

La tabla 4 muestra el análisis final de regresión logística múltiple, después de descartar las variables que mostraron valores de p > 0,50 en análisis previos. Se demostró aumento del riesgo relativo de la presencia de Candida en la MB (con o sin candidosis) en aquellos pacientes que utilizan PD (p = 0,006), con xerostomía (p = 0,001) y con valores de albúmina sérica bajos (p = 0,044) (esta última fue de 3,6 ± 0,6 g/dl en casos con candidosis, de 3,8 ± 0,8 g/dl en casos de portadores y de 4,1 ± 0,6 g/dl en casos no colonizados).

 

DISCUSIÓN

 

Nuestros resultados demostraron que la presencia de Candida en la MB, colonizando o infectando, estuvo relacionada con el uso de PD, xerostomía y albúmina sérica baja.

La colonización por Candidasp. en las mucosas constituye una condición de riesgo para su transformación en infecciones superficiales como CB, y otras de mayor importancia, las invasivas, especialmente en el paciente inmunocomprometido5,17,20. La coexistencia de diferentes especies de Candida en una infección la hace más persistente y difícil de tratar8,21.

La colonización por Candida sp. se presentó en el 43,4 %, prevalencia semejante a la reportada de 39 % en un estudio similar al presente en pacientes con ERC22. Otros autores han reportado frecuencias de 46 %23 en pacientes portadores de PD con HD, o 51,2 %, en donde lo que se investigó fue la microbiota-bucal de pacientes en HD24. La frecuencia observada en el presente estudio es menor a la reportada en otros grupos de pacientes inmunocomprometidos, con neoplasias de cabeza y cuello 56,8 %25, trasplantados de órganos sólidos 57 %8, enfermos con infección por virus de la inmunodeficiencia humana (VIH)/sida 66,7 %26, al final del tratamiento de radioterapia por cáncer bucal 69 %27 y diabetes mellitus tipo 2 con 77 %21. Lo anterior puede explicarse debido a que en cada grupo estudiado intervienen importantes factores locales, como la disminución severa de FS por radioterapia, sistémicos como el uso de medicamentos inmunosupresores, antineoplásicos que producen xerostomía o inmunosupresión por la enfermedad de base. El paciente con ERC, a pesar de la conocida disminución de las funciones de los monocitos y deterioro sistémico e hiposalivación, no se encuentra en promedio tan severamente inmunosuprimido como esos otros pacientes12,27-29.

Candida albicans fue la especie predominante, sin diferencia entre grupos (p = 0,148), con un 74,6 %. Esta especie es la más prevalente tanto en individuos sanos2 como con compromiso sistémico7,8,22-25. Sus frecuencias varían de acuerdo con el grupo estudiado, incluyendo pacientes en diálisis de 51,7 % a 63 %22,23, con trasplante renal 44 %8,30, cáncer de cabeza y cuello 74 %25, infección por VIH/sida 60,7 % a 83,5 %7,26, y en pacientes DM con 68,9 % a 86,5 %21,31.

C. glabrata fue la segunda especie de Candida en frecuencia, similar a lo observado en otro estudio en pacientes con diálisis crónica22. En nuestro estudio, 8 pacientes presentaron simultáneamente C. glabrata y otra especie, 4 de ellos sin CB. Esta colonización mixta puede señalar un estado de riesgo para desarrollar infecciones más severas. Se ha demostrado a C. glabrata como la segunda especie más aislada después de C. albicans en pacientes con ERC y trasplante renal8,22, cáncer de cabeza y cuello y neoplasias hematológicas25. Se ha identificado a C. glabrata como una especie oportunista que en condiciones de inmunosupresión severa se asocia a infecciones nosocomiales, a la permanencia por largo tiempo de catéteres intravenosos, al uso profiláctico de antimicóticos (especialmente fluconazol), así como al uso crónico de PD32. Esta especie puede causar candidosis orofaríngea severa, de difícil tratamiento por ser menos susceptible a fluconazol e itraconazol de manera innata, y con cifras de mortalidad más elevadas cuando produce candidemia33-35.

La CB es la infección fúngica oportunista más reportada en pacientes con ERC, con frecuencias que varían del 5,7 % al 32 %15,17. En este estudio se presentó CB en el 17 %. El tipo eritematoso fue el más observado, 83 %, y la xerostomía fue un factor de riesgo importante. En todos los casos se presentó en el dorso de la lengua, sin diferencia entre DM y no DM. Esta prevalencia es similar a la reportada previamente por nosotros en pacientes con ERC con HD15, lo que sugiere que las características de nuestra población estudiada son similares en cuanto al estado sistémico. Otro factor asociado a CB es la disminución del FS, que conlleva pérdida de la función de defensa de la saliva14,15. En este estudio, los pacientes DM demostraron menor FS y mayor frecuencia de xerostomía, pero solo la xerostomía se asoció a CB.

Este estudio confirmó que el uso de PD es un factor de riesgo de colonización e infección por Candida, como lo muestra la alta odds ratio de 25,6 observada, pues en el 83 % de los pacientes que usaban prótesis fue aislada Candida. El uso de PD constituye un factor de riesgo para la colonización y/o infección por Candida en la MB y se debe a la falta de cuidados higiénicos y al uso del aparato por muchos años5,23,24,32. Los pacientes DM con HD tienen mayor frecuencia de pérdida de dientes, por lo que es habitual el uso de estos aparatos dentales36. Por otro lado, se ha confirmado que la capacidad de adherencia del hongo a los polímeros inertes, como las resinas acrílicas, convierte a estos en reservorio, favoreciendo la colonización y/o infección3,5,32. Otros autores encontraron asociación entre la densidad de colonización por el hongo y el tiempo de evolución de la enfermedad renal, pero no del tratamiento dialítico23,37, posiblemente debido al deterioro progresivo ocasionado por la enfermedad.

El paciente con ERC en diálisis tiene una alta frecuencia de alteraciones nutricionales, inmunológicas, psicológicas, así como de procedimientos invasivos y tratamientos antimicrobianos, que se sabe contribuyen a la presencia de una mayor cantidad de colonias de levaduras12,13,29. Su tratamiento con diálisis peritoneal o HD requiere de la instalación de catéteres peritoneales o venosos centrales, que, como ya se mencionó, son factores de riesgo de infecciones invasivas38-40. En este sentido, la colonización y/o infección por Candida en diferentes sitios anatómicos, incluyendo la mucosa orofaríngea, eleva el riesgo de candidemia, a través de distintos mecanismos17,28,41. La implicación de este factor de riesgo en el paciente con ERC con diálisis ha sido poco documentada.

Adicionalmente, se ha descrito la diabetes mellitus como factor para la colonización de la MB por Candida21,31. Sin embargo, en el análisis de regresión logística múltiple de este estudio resultó descartada como factor de riesgo independiente tanto para colonización como para CB. Una posible explicación sería que el paciente con ERC en diálisis puede encontrarse deteriorado y con presencia de otros factores de riesgo sistémico y locales que toman mayor importancia relativa. El género femenino se observó asociado solo en forma marginal a la presencia de Candida en la MB, a diferencia de lo reportado por otros autores31,42. Notablemente, se encontró asociación independiente entre la presencia de Candida colonizando y/o infectando la MB y la albúmina sérica baja, lo que apoya la noción de la hipoalbuminemia como reflejo de deterioro sistémico, con menor capacidad de defensa frente al microorganismo. Si bien se ha reportado previamente asociación de albúmina baja con sexo femenino y diabetes en pacientes con ERC y diálisis crónica, especialmente en la modalidad peritoneal13 (donde se interpreta como reactante de fase aguda de comportamiento negativo)43, nuestro trabajo no confirma esta asociación, posiblemente por el papel de la albúmina como marcador sobre todo del estado nutricional en el paciente con HD.

 

CONCLUSIONES

 

La relevancia de este estudio fue la identificación de la frecuencia de colonización y de infección por Candida en los pacientes con ERC en diálisis, ya que son pocos los estudios realizados en este grupo de pacientes, que en México representan altos índices de morbimortalidad. Los pacientes DM presentaron mayor disminución de FS (hiposalivación), xerostomía y albúmina sérica baja, siendo este último un factor de riesgo no descrito previamente para la presencia de Candida en la MB en estos pacientes. La diversidad encontrada de especies de Candida, incluso algunas de alta patogenicidad, como C. glabrata y C. tropicalis, podría constituir una alerta en el tratamiento de estos pacientes, ya que algunas de ellas se han reportado en infecciones severas relacionadas con el catéter de diálisis.

 

Conflictos de interés

 

Los autores declaran que no tienen conflictos de interés potenciales relacionados con los contenidos de este artículo.

Tabla 1. Datos demográficos y clínicos en pacientes diabéticos y no diabéticos con enfermedad renal crónica y diálisis crónica

Tabla 2. Características bucales y candidosis en 136 pacientes con enfermedad renal crónica con diálisis

Tabla 3. Distribución de especies de Candida en la mucosa bucal de pacientes diabéticos y no diabéticos en diálisis crónica

Tabla 4. Factores de riesgo para presencia de Candida (con o sin candidosis), en pacientes diabéticos y no diabéticos con diálisis crónica

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